Während eines etwas anderen Ausflugs von Peter Parker in die Labore der großen Oscorp-Corporation, beißt ihn eine genmanipulierte Spinne ins Genick. Kurz darauf vermöbelt der schmächtige Peter Verbrecher, hilft Wehrlosen und setzt seine unerwarteten Superkräfte sinnvoll ein. Doch die größte Herausforderung wartet noch auf ihn: Dr. Connor plant, die Welt an sich zu reißen …

Auf der Highschool ist Peter Parker (Andrew Garfield) zwar wissbegierig aber im Grunde  nur der einsame Außenseiter, der ohne Eltern bei Tante und Onkel aufwächst. Kein Wunder also, dass auch der Macho Flash Thompson (Chris Zylka) ihn hin und wieder auf den Arm nimmt. Mitgefühl erfährt Peter nur von der hübschen Gwen Stacey (Emma Stone), die er zudem abgöttisch anhimmelt. Als er endlich so langsam erwachsen wird, erfährt er, dass seine Eltern bei einem Unglück ums Leben kamen. Sein Vater hat mit dem berühmten Wissenschaftler Dr. Curt Connors (Rhys Ifans) an wichtigen Dingen gearbeitet. Um mehr über seine Eltern zu erfahren, beschließt er, Dr. Connor etwas auf den Zahn zu fühlen. Als er sich in einer Praktikumsgruppe in die Oscorp-Coporation einschleust, kann er zum einen Dr. Connor mit Fachwissen beeindruckend und unerwarteterweise auch Gwen, die als Praktikumsleiterin bei Oscorp tätig ist. Das Ganze geht soweit, dass Peter in Connors Laboren sogar einen Nebenjob erhält.

Sein Leben wird anschließend in vielerlei Hinsicht über den Haufen geworfen: Zunächst wird er bei Oscorp von einer genmanipulierten Spinne gebissen, was in ihm einige seltsame und unmenschliche Kräfte freisetzt. Der Umgang mit diesen wird in seinem Alltag eine wirkliche Herausforderung, die er aber zum Guten hin meistert. Später verliert er durch einen seltsamen und etwas unglücklichen Umstand seinen Onkel Ben (Martin Sheen), der bei einem Überfall durch eine Kugel getötet wird. Von diesem Moment an schwört er Rache. Er geht Nacht für Nacht auf Streife, um Verbrecher mit seinen Superkräften der Polizei auszuliefern. Dabei ist er unmenschlich beweglich, kann gut springen und sich wie eine Spinne an Decken und Wänden halten. Doch den größten Nutzen zieht er aus zwei seiner selbst gebauten Apparaturen, mit denen er mit einer kurzen Handbewegung Spinnengarn verschießen kann, um sich eben wie Spider-Man durch die Lüfte zu schwingen. Während er auf Verbrecherjagd ist und sich gleichzeitig immer besser mir Gwen versteht, braut sich am Horizont Böses zusammen: Dr. Connor möchte eine alte Erfindung von Peters Vater so manipulieren, dass sie den Menschen weniger hilft, als ihm selber. Dabei gelingt es ihm zwar, seinen fehlenden Arm nachzubilden, aber gleichzeitig verwandelt er sich in das böse Monster Lizard, der von nun an versucht, die Menschheit mit der gleichen Infektion ins bösartige Ungewisse zu stürzen. Ein spannendes Spiel zwischen Gut und Böse beginnt …

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Wird es Spider-Man schließlich gelingen, den Lizard in seine Schranken zu weisen und die Menschen zu retten? Wird es ihm zudem gelingen, den Mörder seines Onkels zu finden? Und was geschieht mit Peters großer Liebe Gwen?

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